Esta ermita, situada en el borde oeste de la ciudad, es un ejemplo de los pequeños templos ubicados a la entrada de las poblaciones durante los siglos XV y XVI para descanso y evasión de los viajeros y caminantes. El lugar elegido para su construcción en 1568 es un punto estratégico por presidir un cruce de caminos: la intersección entre el cordel de la Cañada Real que viene desde Alcuneza -carretera de Medinaceli- y el camino que discurría hacia la Corte y que también conducía a Soria y Atienza.

En 1568 se comienza su construcción como ermita cerrada de portada renacentista y bóvedas góticas. Este anacronismo arquitectónico es normal, ya que es entendido como un deseo de conservar las tradiciones artísticas.

En la actualidad y tras llegar a un acuerdo entre la cofradía de la Vera Cruz y el Ayuntamiento seguntino, la Ermita del Humilladero se ha convertido en centro de información turística. Al permanecer abierta durante todo el año se puede apreciar su bóveda de crucería y los nichos donde estuvieron colocados al culto los pasos antiguos.